James Dillon commence la musique en jouant dans des ensembles traditionnels écossais de cornemuses et dans des groupes de rock. Il étudie l’art et le design à l’université de Glasgow en 1968, la musique du nord de l’Inde à l’université de Keele –Ti.re-Ti.ke-Dha, pour percussion (1977), est rythmiquement marqué par cette expérience –, puis se rend à Londres en 1970 pour y étudier la musique, l'acoustique et la linguistique. Il se forme à la composition principalement en autodidacte.

Après un premier prix de composition au festival de Huddersfield en 1978, le compositeur se fait connaître en 1982 avec Who do you love et Parjanya-Vata pièce lauréate du Kranichsteiner Musikpreis de Darmstadt. En 1986, il est invité à donner des conférences à la State University of New York, et chargé de cours de  composition au Goldsmiths' College de Londres ; il assiste au stage d'été de l'Ircam.

Son activité de pédagogue se poursuit : pendant dix ans, il enseigne aux cours d’été de Darmstadt (1982-1992) ; il assiste Brian Ferneyhough à Royaumont en 1996 ; il est régulièrement invité à enseigner partout dans le monde. De 2007 à 2014, il est en outre professeur de composition à l'Université du Minnesota à Minneapolis, où il réside actuellement.

Les œuvres de Dillon sont, pour beaucoup d’entre elles, réunies en cycles : pendant dix-huit ans (1982-2000), Dillon se consacre à la composition d’un ensemble de neuf pièces : Nine Rivers, explorant les relations entre flux et turbulence. Deux pièces de cette « collection » incluent l’électronique : Introitus (commande de l'Ircam en 1989-1990) et Oceanos (1985-1996) ; cette dernière pièce est une synthèse de toutes les autres et y figurent tous les moyens et effectifs de l’ensemble des huit précédentes. Parmi d’autres cycles, citons notamment The book of Elements pour piano (1997-2002), trois livres de duo : les Traumwerk Book (1995-2002). Anthropology, œuvre réalisée pour l’orchestre de Paris, comprend de la même façon un grand nombre de parties.

Au catalogue de Dillon figure une importante œuvre scénique datant de 2004, Philomela, dont il a écrit lui-même le livret basé sur la mythologie. Le compositeur qualifie cette œuvre de « music/théâtre », la distinguant ainsi de l’opéra et du théâtre musical. Dillon a également été sélectionné par la BBC Television et le Arts Council of England pour réaliser Temp'est (1995) pour la série Sound of Film.

Parmi ses nombreux prix, James Dillon a été nommé « musicien de l’année » par le Sunday Times à Londres en 1989, « fellowship » de la fondation du Japon en 1996, « International Distinguished Fellow » de l’université de New York en 2001, Docteur honoris causa de l’Université de Huddersfield en 2003. Il a reçu le prix de la Royal Philharmonic Society, pour Traumwerk Book 1 en 1998, le prix pour la musique de chambre du Royal Philharmonic Society pour The Book of Elements Vol. 5 en 2003. Une importante rétrospective a été consacrée à l’œuvre de Dillon au Huddersfield Contemporary Music Festival en novembre 1995 et à New York en 2001. En 2005 et 2011, il reçoit le Royal Philharmonic Prize à Londres, en 2009, le prix du disque allemand (Deutschen Schallplattenkritik) pour le dvd de Traumwerk. L'enregistrement de Philomela a reçu le Grand prix de l'Académie du disque lyrique en 2010. En 2015, il reçoit le BASCA British Composer Award pour Stabat Mater dolorosa.